Peter Marler klasszikus vizsgálata: koronás verébsármány (Zonotrichia leucophrys) dialektusok a San Francisco Öböl menti populációkban.

Kérdések:

• mennyi a tanult és nem tanult információ az énekben?
• hogyan tanulja az éneket?
• mi az idegi szabályozás?
• hogyan alakult ki az evolúció során?
• mi a funkciója?

Minden madár ad hangot (a gólya kelepel).
Nem minden madár énekel, de a legtöbbnek van vészjelzése.

Ábra: Három énekes madár vészkiáltása(nem tanult, nem kell hozzá nagyagy)

• Frekvenciában szegény
• Egyszerű forma
• Kezdete és vége nem éles
  

Ez miért előnyös? Nehéz térben lokalizálni

Következmény:
Cinege jól hallja, ragadozó kevésbé!

Csődítő kiáltás: odavonzza a társakat, közösen zaklatják a ragadozót.

• Frekvenciában gazdag
• Bonyolultabb forma
• Ismétlődések

Következmény: Könnyű lokalizálni

Marler (1955) Nature

Vészkiáltás: kinek jó? Csak a vevőnek? (altruizmus, rokonszelekció)
Adónak is:
1) A ragadozót észrevevő egyed menekül
Feltűnővé válik
Vészkiáltás: mások is menekülnek!
2) Aki menekül, nem eszik.

Két faj, tanager légykapó (Lanio versicolor) és egy hangyászmadár (Thamnomanes schistogynus) hamis vészkiáltás ad az esetek felében

Ágon ül, miközben más fajok egyedei vadásznak.
A felrepülő rovarokat kapja el.
Rovart vagy ragadozót lát: vészkiáltás! (megéri reagálni!)
Munn 1986. Nature abstract, ismertető

Kontextus függő vészkiáltás

házikakasnak mutattak földi ragadozót (menyét) illetve

légi ragadozót (héja). Felvették a kakasok vészkiáltását, és lejátszották tyúkoknak. A tyúkok adekvát módon reagáltak. (Evans et al. 1993. abstract)
Érdekes: Evans és Evans (2007) Representational signalling in birds pdf

Kiáltás: Egyszerű, általában nem tanult .
Ének: Bonyolult, tanult

Ének szerkezete (szonogram)
Note (hangjegy): fizikai alapegység
Syllable (szótag):hangjegykombináció, oszthatatlan
Motif (motívum): szünetek között
Song (dal): motívumok sztereotip ismétlése
Bout (roham): dalok egy sorozata

Énektanulás

Tanulás utánzással

Felnőtt tutor éneke magnóról

Fiatal madár éneke a tutor hallgatása és gyakorlás után

Izolált ének: a fiatal madár nem hallotta más madár énekét.

A tanulás időzítése

• Szenzoros fázis: hallgatja a tutort
• Szenzorimotors fázis: gyakorolja a saját éneket

A két fázis teljesen elkülönül a háziveréb esetében, aki tavasszal tanul és ősszel gyakorol. A zebrapintynél átfed a szenzoros fázis vége a szenozorimotoros fázis elejével. Mindkét fajnál lezárul a tanulási periódus és több dallamot életében már nem tanul (korral záruló tanulás).

A kanári minden tavasszal új dallamot tanul (nyitott tanulás).

A szenzorimotoros fázisban szükséges, hogy a madár hallja saját énekét.

A) Tutor normál éneke

B) Izolált dallam

C) Megsüketített madár éneke

A fiatal madarak a felvételről lejátszott dallamok közül a saját fajukra jellemzőt tanulták meg. Ha csak más faj énekét hallották, azt nem tanulták meg.

Luis F. Baptista (1988, első oldal) rájött arra, hogy élő tutortól hajlandóak más faj énekét megtanulni.

A madarak énektanulásával kapcsolatos klaszzikus vizsgálatok összefoglalása.

Normális ének alakul ki, ha a fiatal madár hallja a tutor énekét a szenzoros fázisban (A), akkor is, ha a szenzorimotoros fázisban izolálják (C).

A szenzoros fázisban izolált madár "izolált dallamot" énekel (B).

Ha nem hallja gyakorlás közben a saját énekét a dallam szétesik (D).

Ha mamipulált visszajelzést kap, a dallam módosul (E).

A visszacsatolás szerepe: a fiatal madaraknak, mint a gyerekeknek szükséges a saját hangjukat hallani a normális vokalizáció kialakulásához.

Marler modellje: a fiatal madár agyában kódolva van a fajspecifikus nyers minta, ez alapján képes felismerni a konspecifikus dallamot. A tutor énekét hallgatva kialakul benne a tanult minta. Gyakorlás közben összehasonlítja a saját énekét a tanult minta kódjával.

A legtöbb faj felnőtt madarainak az éneke stabil marad visszacsatolás nélkül is. Feltételezték, hogy a fenőtt madár egyfajta Központi Mintázat Generátorral állítja elő az éneket.

Nordeen és Nordeen (1992. abstract) azonban kimutatták, hogy felnőtt zebrapintyek éneke fokozatosan szétesik siketítés után, ahogy a felnőttkorban megsiketült emberek beszéde is. Okanoya és Yamaguchi (1997. abstract) eredményei szerint a bengáli pintyeknél ez a folyamat nagyon gyors, 5 nappal a siketítés után már abnormális lesz az ének.

Hangadás mechanikája

Hangképzés
Emlősben: larynx
Madárban: syrinx (éneklőgége?)

Madarak légzéséről bővebben Gary Ritchison lapján

Goller és Larsen 1997 html, Franz Goller honlapja

Syrinx membránok (klikk nagyobb képért)
ML: mediális labium
LL: laterális labium
MTM: mediális tympaniform membrán
Korábbi elképzelés szerint az MTM rezgése kelt hangot. Goller videokamerás felvételei alapján kiderült, hogy a mediális és laterális labium rezgése a hangforrás

Goller és Larsen (2002.html) közvetlenül vizsgálták énekesmadarak és egy papagáj syrynx izmainak működését.

Gardner és mtsai (2001. abstract) szerint ez a bonyolult rendszer egyszerűen modellezhető két tényezővel. Egyrészt fontos a vibráló lábiumok feszessége, másrészt a respirációs nyomás. A madár változtatni képes a fáziseltolódást változtatni a két tényező ciklusos változásai között. Az ábra felső részén (a) a szintetikus szignál kontrol paramétereit úgy állították be, hogy a respirációs nyomás 0 és 2 kPa között változzon (P), míg a labiális nyomást (K) 0 és 7 N/köbcentiméter változtatták egymáshoz képest különböző fázisletolódással. Az így generált modell-ének (b) nagyon hasonlít a valódi kanári dallamhoz (c).

A modellt később módosították (Laje et al. 2002. abstract, pdf) annyiban, hogy változóként bevették a lábiumokat nyitó-záró izmok aktivitását. Ezzel leegyszerüsödött az idegi szabályozás kérdése: ha tudjuk mi történik motoros szinten, könnyebb a motoros aktivitás mintázat idegi szabályozó mintázatát azonosítani.

A madár képes saját magával duettezni!
(Zollinger et al. (2008) pdf)

A szerepmegosztás a két hagforrás (a szrinx bal és jogg oldala) között teszi lehetővé a madárdal nem lineáris trükkjeit (frekvencia ugrás, szubharmonikusok, bifonáció, determinisztikus káosz)

"a" nyíl: hirtelen ugrás determinisztikus káoszba
"b" nyíl: szubharmonikusok megjelenése
A levegő áramlás sebességét mérték a bal (FL) és jobb oldali (FR) bronchusban

A gyors váltásokat u.n. szupergyors izmok teszik lehetővé (Elemans et al. 2008. PLoS html). Ilyen kevés van az állatvilágban (pl. csörgőkígyó farokrezgető izmai), ezért a vizsgálatról a napilaok is beszámoltak (Ismertető cikk)

A syrinx izmai képesek 3 msec-ként összehúzódni.

Az ábra bal oldalán: szonogram, oszcillogram és izomaktivitás (EMG). Jobbra a pirossal keretezett rész kinagyítva. (eredeti ábra)

Lehetőségek további modulációra:

Riede et al (2006) Songbirds tune their vocal tract to the fundamental
frequency of their song PNAS
Kattints a madárra és nézd meg a videót!
Suthers Laboratory honlapja

Podos et al. (2003) Vocal mechanics in Darwin’s finches: correlation of beak gape and song frequency html, pdf
Kattints a madárra (video)

Az énektanulás idegi szabályozása

Hallás: L-mező

Motoros pálya

HVC (High Vocal Centre) -> RA (Nucleus robustus arcopallii)
(RA: az emlős motoros kéregre emlékeztet)

Szexuális dimorfizmus HVC-ben és RA-ban

A miroszkópos felvételen balra a hím, jobbra a tojó zebrapinty RA.

A grafikonon ugyanez térfogatban kifejezve. A tojók RA mérete csökken a kelés után programozott sejthalál miatt. A hímeké növekszik (neurogenezis)

HVc tavasszal megnő:neurogenesis
50,000 új neuron 7 nap alatt
Új neuronok vándorolnak felnőttgerinces agyában a keletkezési helyről a HVC-be és RA-ba (Fernando Nottebohm)

Ábra: Hosszú nappalok -> kevesebb melatonin -> több tesztoszteron -> nagyobb HVC
A tavaszi fotoperiodus hatása melatoninnal csökkenthető Bentley et al. (PNAS 1999 pdf)

Field L és a hozzá közeli caudomedialis nidopallium (NCM) és a caudomedialis mesopallium (CMM) aktiválódik énekhallgatáskor. Tonotopikus leképezés madárhang esetén, hasonló frekvenciájú mesterséges hangra másképpen reagál. (Riberio és mtsai 1988 abstract, pdf )

Az ének percepciója, korai gének: Ball és Gentner (1988 pdf)

HVc (High Vocal Centre) lézió: „néma” ének. A hím zebrapinty fölveszi a pozíciót, de nem jön ki hang a száján.

A HVC a dal szótagjait, az RA a hangjegyeket kódolja (hierarchia) Margoliash, 1997. abstract

AFP: anterior forebrain pathway. (pirossal jelzett területek)

lMAN: Lateral magnocellular nucleus of anterior nidopallium
DLM: medial nucleus of the dorsolateral thalamus
Area X: a mediális striátumban (emlős bazális ganglion).

HVc beidegzi Area X -et
Feedback: Area X -> DLM -> lMAN -> Area X
Vissza a motoros pályára: lMAN -> RA

Fiatal madár gyakorlás közben saját énekét hallja: Magas ZENK expresszió az Area X-ben (kattanj a képre).

Amint az ének hasonlít a tutor templátra (gyakorlási szakasz vége) a ZENK aktivitás csökken

AFP léziók
Felnőttek 1) lezáruló tanulás: tovább énekelnek2) nyílt tanulás: dallamromlás
Fiatalok lMAN: túl korai kristallizáció (stabil egyszerű strófák)
Area X: nincs kristallizáció (hosszú, variabilis dalok)

Margoliash (1997). model: hierarhia (abstract)

Az ének szerkezet hierarchiája (hangjegy, szótag, dal)
Ábra: azonos hangjegyek különböző szótagokban
HVc - kódolja a szótagot, RA – kódolja a hangjegyet

Az ének szabályozás hierarchiája
HVc: motor program + összehasonlítás
1. A madár énekel egy szótagot
HVc -> RA: motoros parancs
HVc -> AFP (anterior forebrain pathway): motoros program másolata
2. A madár hallja saját énekét
HVc -> RA: auditoros hiba jel
lMAN -> RA: motoros jel
HVc auditoros hiba jel és FBP motoros jel egyszerre érkezik RA -ba

Az énekléssel kapcsolatos területek alvás közben is aktiválódhatnak (alvás közben is gyakorol a madár). Mivel ilyenkor nem énekel, nem hallja a saját hangját, egyszerűbb a rendszer múködése. Hahnloser és mtsai (2002. abstract, illetve pdf) ezt a jelenséget kiaknázva fiatal zebrapinty hímeket elaltattak és részletesen vizsgálták az egyes neuronok tüzelési mintázatát a HVC-ben és RA-ban. (Összefoglalja Nottebohm pdf)
A vizsgálatban az új, hogy azonosítani tudták azokat a HVC neuronokat, amelyek valóban az RA neuronokat innerválják [HVC(RA)].

Szótagok: a, b, c, d
HVC RA-be projektáló neuronjai (10 db, 10 ismétlés)
A HVC(RA) a szótag meghatározott helyén tüzelnekAz interneuronok mintázata bonyolultabb.
E szerint a HVC neuronok nem kódolnak szótagot, hanem időzítést adnak az RA "izom mintázatot" kódoló neuronjainak.
Fee Lab honlapján: html), letölthető publikációik html

Tükör neuronok (Prather et al. 2008. abstract)

Tükör sejtek a madár ének rendszerben (HVC).
Akkor tüzel, amikor ugyanazt a szekvenciát hallja a madár:

1. Ha saját maga úgy énekel, ahogy akar
2. Ha a szomszéd énekel
3. Ha saját maga úgy énekel, ahogy az apjától hallotta
   

Lehetséges funkciók:

1. Gyakorlás közbeni összehasonítás
2. A szomszéd dallamának összehasonlítása a saját énekkel
3. A szülőtől tanult énekkel hasonlítja a sajátját
   

Evolúció?

21 madárrend fajai tanulnak éneket:

1. Passeriformes (énekesmadarak),
2. Trochiiformes (kolibrik), és
3. Psittaciformes (papagájok).

Más rendekben a hangadás komplex lehet, de nincs tanulás

A három rendben egymástól függetlenül alakult ki?
Közös őstől származik a tulajdonság, amely elveszett a nem tanuló fajokban?

Az énektanulás idegi szabályozása a 3 rendben hasonló (kattanj a képre)

Hormonok: némi (nemi) meglepetés

Kasztráció: marad egy kevés szex hormon
Szex hormonokat az agy is termel!
Ének központok: koleszterin -> ösztradiol

Az éneklés funkciója

Faj azonosítása.
Vonzza a fajtárs tojókat, energiát takarít meg ezzel mindkét ivar.

Vizsgálat: a fehérfejű verébsármány tojók jobban megközelítik a fajtárs énekének forrását és válaszolnak is rá.

A tojók számára vonzó

1. Cassin pinty hím tojóval együtt a ketrecben. Másnap a tojót eltávolították.
2. Cassin pinty egyedül a ketrecben. A második nap tojót tettek mellé.
Mikor énekelt többet?
1. Első nap? Második nap?
2. Első nap? Második nap?

Funkció: A dezertált tojó visszacsábítása?

Az éneklés költséges, a hímek nem pazarolják energiájukat. (Sockman et al. 2005. html)

Vetélytársak elriasztása

Territoriális koronás verébsármány hímeket eltávolították
Helyükön magnóról ének vagy
Némaság
Melyik kezelés tartotta távol a riválisokat?

Ének repertoár és HVc

Nagy repertoár – nagy HVc

• Fajok között
• Fajon belül

Nagy repertoár – tojók preferálják

A seregély tojó mennyi időt tölt a magnó közelében? (Gentner és Hulse 2000. abstract)

A jó másolat, a nagy repertoár becsületes jelzés-e?

A fiatal madarak egy része pontosan (felső sor) vagy gyengébben (alsó sor) képes a tutort utánozni.

Nowicki és mtsai (2002. abstract) mocsári sármányok (Melospiza georgiana, Swamp Sparrow) egy-egy csoportja vagy két hétig ad libitum táplálékot (control), vagy 70%-ot (experimental) kapott.

A kontrolok HVC térfogata nagyobb (A) és ének kópiája jobb volt (B) mint a kisség éheztetett csoporté.

HVC és repertoár méret fajok összehasonlításában

Óvilági poszátafélék családjában (Sylviidae) az egyes fajok énekének komplexitása, repertoár mérete nagyon eltérő. Székely és mtsai (1996. pdf) evolúciós összehasonlításban szignifikáns összefüggést kapott a fajok HVC térfogata és a repertoár méret között.

A repertoár méret becsületes jelzés a valóságban is.

Több vizsgálat szerint a repertoár méret megbízhatóan jelzi a hímek kondícióját, egészségi állapotát, territóriumuk minőségét. A nádirigók szociálisan polgínek, és tojók hajlamosak nem szociális partnerrel is párzani. Hasselquist és mtsai (1996. abstract, vagy 1998. html, csak szöveg) azt találák, hogy a repertoár méret és az egész életre vonatkoztatott reprodukciós siker között pozitív a kapcsolat. A sikerben szerepe volt az páron kívüli fertilizációnak is, amit a viselkedés adatok szerint a tojók aktívan kerestek.

Ezzel kapcsolatban mondta Tim deVoogd:
"Choosing the most elaborate song -- the one with 40 notes instead of 38 -- is not a trivial task. It takes us (scientists) three hours, with the most sophisticated computer sound-pattern analysis programs, and she does it in 10 to 15 minutes."

Ellentmondó adatok

Forstmeier és Leisler (2003, html) a repertoár szerepét 1994-2000 között (b.) újból megvizsgálták egy olyan területen, ahol korábban pozitív öszefüggést találtak mások 1981-82-ben (a.). Az összefüggés eltűnt, ami szerintük arra utal, hogy fontosabbá vált a territórium minősége. (Tegyük hozzá, a viselkedésökológia a kicsi hatások tudománya, ami az "a" ábra ponteloszlásán jól látszik :-)

Funkció: konfliktus hímek között

Repertoár illesztés. Konfliktus: ének - válaszének
Ugyanazzal válaszol (song type matching): fenyegetés
Hasonlóval válaszol (repertoire matching): „ismerlek szomszéd”

A bal oldali oszlopban a BGMG hím 6 énekét látjuk a 11 dallamtípusból, amit énekelni képes.
Jobb oldali oszlopban az MBGB hím 6 éneke a 9-es repertoárjából

A zöld keretben a közös, a piros keretben a nem közös dallamokat látjuk.

Énekes sármány (Beecher et al. 1996. abstract, pdf) hímek békés időszakban a szomszéd énekére más dallamot énekelnek, de olyat, ami része a szomszéd repertoárjának ("Early": bordó oszlop).

Háborús időben (költési időszak elején, amikor még nem alakultak ki pontosan a territórium határok) a hímek ugyanazzal a dallammal válaszolnak, amivel a szomszéd kezdeményez ("Late": zöld oszlop), (Beecher et al. 2000. abstract, pdf).

Az ének időzítése (Otter et al. 1999. abstract, pdf):

Alternálás (vár a szünetig): BÉKITŐ (fent)
Átfedő: (beleénekel a szomszéd dalába): FENYEGETÉS (alul)

Lejátszás magnóról: Fenyegető: átfedés illetve Megnyugtató: alternálás
Kezelés: látszólagos nyertes (1), látszólagos vesztes (2)
A nyertesek tojói maradtak
A vesztesek tojói a szomszéd területén 10 percet

Mit fejez ki a nem tanult ének?

Gulyajáró madár (Molothrus ater) interspecifikus fészekparazita. A fiatalok nem tanulhatják a szülőtől az éneket. Az izoláltan nevelt hímek „potens” dallamot énekelnek.

A hím énekel, a tojó rázza a szárnyát, ha elfogadja,
a hím folytatja az éneket

A domináns hím énekli a potens dallamot
A tojók felismerik és preferálják a potens dallamot
Miért ne énekelne így minden hím?
A potens dallamot éneklőt az erős hímek tesztelik
Miért ne énekelne így minden hím?
A potens dallamot éneklőt az erős hímek tesztelik (megtámadják, gyakran meg is ölik)

Mit tanultunk az énektanulásból?

Többszintű megközelítés
Idegrendszeri mechanizmusok (neurogenezis, tükörneuronok, hasonlóság a beszédtanulással)
Viselkedés-ökológia: a tojók mozgatják a hímek evolúcióját, koevolúció (nagy repertoár énekléséhez, éppúgy, mint felismeréséhez nagy agy kell.

Analóg (homológ?) a beszédtanulással

Szenzitív periódus
Aktív információ keresés
Dedikált agyterületek
Beszédgyakorlás (nem érzékeljük azt a hangot, amit nem tudunk kiejteni)
Bevésődés-szerű tanulás